Plantas-hospedeiras, insetos folívoros e o terceiro nível trófico

Trechos deste ensaio foram originalmente redigidos para mais de um trabalho acadêmico. Por simplificação, retirei as citações do corpo do texto e omiti a lista com as referências incluídas no manuscrito original; o leitor eventualmente interessado pode solicitar cópia da versão completa pelo meu endereço eletrônico: meiterer@hotmail.com

Introdução

Os seres vivos mantêm entre si uma série de interações ou relações fundamentais. Muitas dessas interações são antagônicas, pois beneficiam apenas uma das espécies envolvidas, em detrimento da segunda. Dois exemplos muito comuns são a predação e o parasitismo. Na predação, um ser vivo (predador) captura e mata indivíduos de uma outra espécie (presa) para se alimentar do corpo ou de partes do corpo de sua vítima. É o que acontece quando uma onça captura uma capivara, uma aranha captura uma mosca ou uma vespa captura uma aranha. Mas é também o que acontece quando um caruncho devora uma semente. Já no parasitismo s.l., um ser vivo (parasita) se alimenta de partes do corpo ou da comida de um indivíduo de uma segunda espécie (hospedeiro), sem precisar matá-lo para isso. É o que acontece quando uma lombriga se instala em nossa barriga, um carrapato suga o sangue de um bezerro ou uma lagarta devora as folhas de uma planta. Em certo sentido, o parasitismo pode ser visto como uma forma "branda" de predação.

Interações entre plantas e animais herbívoros enquadram-se em uma de duas categorias principais: antagonismos ou mutualismos. Os antagonismos envolvem casos de predação (o exemplo do caruncho mencionado acima) e de parasitismo (o herbívoro remove ou consome partes da planta, sem matá-la). Sob determinadas circunstâncias, as plantas podem se beneficiar do fato de terem partes do seu corpo parcialmente consumidas pelos herbívoros, um fenômeno comumente referido na literatura especializada como "sobrecompensação" (isto é, o sucesso reprodutivo das plantas atacadas seria maior do que o das plantas não-atacadas). Neste caso, a interação planta-herbívoro poderia então ser classificada como mutualismo, pois ambas as espécies estariam se beneficiando com a relação. O assunto não é propriamente uma novidade, mas ainda é bastante controverso.

Há bons motivos para acreditar que, na maioria dos casos, as interações entre plantas e insetos herbívoros (notadamente folívoros) são antagônicas, do tipo comumente referido como parasitismo. Esse é o ponto de partida deste artigo.

Herbivoria

O consumo de tecidos vegetais vivos - herbivoria - é um processo fundamental em virtualmente todos os ecossistemas da Terra. Para os animais herbívoros, uma planta-hospedeira, além de fonte de alimento, pode servir também como sítio para acasalamentos, refúgio ou abrigo temporário ou mesmo como um lugar para se estabelecer de modo permanente. Do ponto de vista das plantas, a ação dos herbívoros comumente tem efeitos negativos, pois diminui as chances de reprodução e sobrevivência dos indivíduos atacados, principalmente em certas fases do ciclo de vida. Uma plântula que teve partes de suas folhas comidas, por exemplo, pode se tornar incapaz de continuar crescendo no mesmo ritmo de antes, ficando definitivamente para trás na disputa com as plântulas vizinhas pelos escassos raios de Sol que atingem diretamente o chão da floresta durante alguns instantes do dia.

Os insetos são os principais consumidores da produção primária terrestre, a despeito do seu tamanho, quase sempre reduzido, e do dano aparente sobre plantas individuais ser normalmente pequeno. Cerca de um terço de todas as espécies conhecidas de insetos exibe hábitos herbívoros, ao menos em uma fase do seu ciclo de vida. Larvas de mariposas e borboletas (ordem Lepidoptera), em particular, são os principais consumidores da biomassa foliar (folívoros) em ecossistemas terrestres, incluindo as exuberantes florestas tropicais. Populações naturais desses e de outros insetos folívoros chegam a desfolhar por completo suas hospedeiras, provocando danos extensivos em populações vegetais.

Interações com os herbívoros podem representar, portanto, uma importante força seletiva e várias características das plantas já foram identificadas como sendo defesas das populações vegetais contra esses animais, incluindo espinhos, pubescência, esclerofilia, mutualismo com formigas, ovos miméticos e abscisão precoce. A acumulação de compostos químicos secundários, derivados do metabolismo primário, parece ser, no entanto, o sistema de defesa mais universal entre as plantas. Imagina-se que esses compostos tenham tido um papel fundamental na mediação de interações evolutivas entre as plantas e outros organismos, incluindo insetos herbívoros, assim como destes últimos com seus próprios inimigos naturais.

Mesmo dispondo de tantos sistemas de defesa, nenhuma planta está livre ou é cem por cento imune aos herbívoros; para isso, ela teria que evitar todos os diferentes tipos de ataque a que está exposta - e simplesmente não é possível blindar ou isolar o corpo do mundo exterior. Por sua vez, os herbívoros que conseguem superar as barreiras impostas pelas plantas podem ter acesso a uma fonte de recursos pouco disputados. Superadas as barreiras químicas, por exemplo, os herbívoros adaptados chegam a utilizar os próprios compostos secundários, que são tóxicos ou repelentes para insetos não-adaptados, como pistas confiáveis na localização e/ou reconhecimento de plantas-hospedeiras potenciais.

Apesar da importância atribuída aos compostos químicos secundários, a suposta coevolução bioquímica entre plantas e insetos herbívoros explica apenas parcialmente os padrões alimentares destes últimos. Em boa medida, as diferenças observadas nos padrões (temporais e espaciais) de uso e nas taxas de crescimento de imaturos parecem depender mais do valor nutricional das plantas consumidas pelo inseto, especialmente o conteúdo de água e nitrogênio, do que da proximidade filogenética entre elas. Em outras palavras, não basta conhecer a química defensiva de um grupo de plantas para prever com segurança o uso efetivo que herbívoros (mesmo especialistas) farão delas. Para isso, além de variações na qualidade nutricional, fatores ecológicos locais, como abundância das plantas-hospedeiras e a presença de inimigos naturais, precisam ser levados em conta.

Se é difícil encontrar uma planta sem herbívoros, é igualmente difícil encontrar um inseto que se alimente de qualquer planta. Como um grupo, os herbívoros exibem uma ampla e variada gama de padrões alimentares, desde aqueles que se alimentam de uma única espécie de planta (monófagos ou especialistas extremos) até os que se alimentam de plantas pertencentes a diferentes famílias botânicas (polífagos ou generalistas). Uma característica notável da herbivoria por insetos é o fato de que a maioria das espécies comporta-se como especialista, cada uma delas alimentando-se exclusivamente de uma ou de umas poucas espécies relacionadas de plantas. Muitos insetos herbívoros, que exibem uma dieta mais ou menos generalizada ao longo de sua área de distribuição geográfica, encontram restrições locais no uso de recursos, comportando-se então como especialistas. Em certos casos, o número de espécies que são efetivamente exploradas representa apenas um subconjunto do total de espécies de plantas-hospedeiras presentes e potencialmente utilizáveis .

Populações de insetos herbívoros

Populações biológicas são coleções de indivíduos coespecíficos que vivem em uma mesma área, durante um certo intervalo de tempo. O tamanho de uma população é um balanço momentâneo entre fatores que aumentam (nascimentos e imigração) e fatores que reduzem (mortes e emigração) o número de indivíduos presentes: quando os ganhos superam as perdas, a população cresce; quando as perdas são maiores, ela diminui. Se não há restrições, o crescimento de populações naturais é um processo multiplicativo relativamente rápido, pois o número de filhotes gerados quase sempre é maior do que dois - o mínimo necessário, em populações de organismos de reprodução sexuada, para substituir os pais na próxima geração.

Populações de insetos herbívoros não crescem sem restrições, muito embora a identidade e a importância relativa dos fatores que supostamente limitam ou regulam seu tamanho sejam temas controversos. As explicações mais comuns para as oscilações numéricas de populações de herbívoros podem ser reunidas em dois grandes grupos, de acordo com a origem dos mecanismos regulatórios propostos: populações reguladas "de baixo para cima" ou "de cima para baixo". Essa terminologia fixa os herbívoros no meio de um "sanduíche" – isto é., espremidos entre as plantas-hospedeiras, que ficam por "baixo", e os inimigos naturais, que ficam por "cima". Em outras palavras, os insetos herbívoros viveriam entre "o fogo e a frigideira": de um lado, plantas-hospedeiras que se defendem; de outro, inimigos naturais que atacam.

Autores do primeiro grupo atribuem um papel limitante a certos fatores inerentes ao primeiro nível trófico, como a disponibilidade de tecidos nutritivos palatáveis ou de plantas-hospedeiras adequadas. Ao contrário dos seus consumidores animais, plantas são formadas por populações de partes, ou módulos, que diferem entre si em idade, tamanho e fase de desenvolvimento e cuja estrutura demográfica varia ao longo do tempo. Os defensores dessa primeira hipótese reconhecem que o "mundo é verde", mas alegam que nem tudo o que é verde é comestível, nem mesmo para herbívoros especialistas. Esse ponto de vista ganhou fôlego quando se constatou que insetos habitualmente discriminam entre partes aparentemente semelhantes e equivalentes do corpo das plantas, comportando-se de modo diferente em cada uma delas. Há registros, por exemplo, de insetos que discriminam entre ramos de uma mesma árvore, entre folhas de um mesmo ramo e até entre sítios específicos dentro de uma folha. Além de eventuais diferenças intrínsecas, a própria ação dos herbívoros contribui para ampliar a heterogeneidade química que há no corpo de uma planta, em geral reduzindo a adequabilidade das partes remanescentes - por exemplo, diminuindo a quantidade de nutrientes disponíveis ou induzindo mudanças na química defensiva da planta.

Os autores do segundo grupo, por sua vez, argumentam que por si só o sistema de defesa das plantas não seria capaz de conter os ataques dos herbívoros. Para esses autores, populações de insetos herbívoros só podem ser deprimidas ou efetivamente reguladas "de cima para baixo", como resultado da ação de inimigos naturais, notadamente predadores, parasitoides e patógenos. Oscilações numéricas nas populações de herbívoros seriam assim acompanhadas por alterações correspondentes na taxa de mortalidade provocada por inimigos naturais; um mecanismo suficientemente poderoso para impedir que os insetos provoquem danos extensivos às populações vegetais. A remoção dos predadores implicaria, portanto, em um "relaxamento" das pressões sobre os herbívoros e, consequentemente, em um aumento nos danos sofridos pelo primeiro nível trófico; de modo semelhante, um aumento na taxa de remoção dos herbívoros (digamos, por predadores) facilitaria o crescimento das plantas. Resumindo, o mundo é verde simplesmente porque os herbívoros estão sendo impedidos de devorá-lo.

Processos "de cima para baixo" e "de baixo para cima" não são mutuamente excludentes, pois os mecanismos propostos podem atuar de modo conjunto e combinado. O modo exato como essas forças interagem, no entanto, ainda não está muito bem entendido. Resultados obtidos em estudos de campo indicam que há um leque de alternativas: desde casos em que as limitações "de baixo para cima" são rígidas, até o extremo oposto, no qual as populações de herbívoros são reguladas "de cima para baixo", mesmo quando estão vivendo em meio a um estoque alimentar farto e palatável. Níveis elevados de predação, por exemplo, podem deprimir a densidade de populações de herbívoros em recursos de melhor qualidade (folhas jovens), mas não em recursos inferiores (folhas velhas) da mesma planta. Insetos herbívoros, portanto, poderiam explorar recursos "subótimos" (folhas velhas) ou concentrar suas atividades em uma época restrita do ano, não tanto pela qualidade ou disponibilidade dos recursos que exploram, mas pelos benefícios indiretos que obtêm, como riscos reduzidos de mortalidade.

Em linhas gerais, as evidências sugerem que o impacto dos inimigos naturais varia com as idiossincrasias da planta-hospedeira utilizada pelos herbívoros, reforçando assim a ideia de que, para entender o que se passa na interface planta-herbívoro, nós precisamos levar em consideração o terceiro nível trófico, formado pelos inimigos naturais dos herbívoros . Na verdade, o estudo de sistemas multitróficos é hoje uma das áreas mais efervescentes da pesquisa sobre as interações entre plantas e insetos. Como em outras disciplinas científicas, depois de uma fase inicial mais descritiva, a literatura disponível sobre manipulações e trabalho de campo experimental em sistemas multitróficos (tritróficos, em especial) só tem crescido nos últimos anos. Uma tendência ainda mais recente tem sido o tratamento dado às interações que envolvem as partes subterrâneas das plantas, incluindo as repercussões sobre os herbívoros que atacam apenas as partes aéreas.

Folívoros exemplares: larvas de borboletas

De um modo geral, admite-se que os organismos vivos evoluem no sentido de maximizar seu próprio sucesso reprodutivo (= aptidão), isto é, sua contribuição relativa na composição genética das futuras gerações. Em populações de insetos herbívoros, em particular borboletas, o sucesso reprodutivo depende de que (i) machos e fêmeas possam se encontrar e acasalar; (ii) fêmeas grávidas depositem seus ovos de tal modo que a larva neonatal possa encontrar sua planta-hospedeira; e (iii) adultos possam encontrar seu próprio alimento, de modo a viver o suficiente para realizar as duas atividades anteriores .

Borboletas, como os insetos holometábolos em geral, exploram diferentes recursos alimentares durante seu ciclo de vida: larvas de borboletas são tipicamente folívoras, enquanto os adultos consomem alimentos fluídos, notadamente néctar floral. Evidências fósseis indicam que a associação entre larvas de lepidópteros e suas plantas-hospedeiras é antiga e persistente, datando de milhões de anos. Ao longo de todo esse tempo, as preferências alimentares das larvas evoluíram, a tal ponto e de tal modo que grupos (gêneros, tribos, subfamílias etc.) particulares de borboletas estão hoje associados exclusivamente a certos grupos (gêneros, famílias etc.) de plantas-hospedeiras.

De um ponto de vista evolutivo, para que uma planta permaneça no rol das hospedeiras exploradas pelas larvas de uma determinada borboleta, é essencial que ela atenda a alguns requisitos , a saber: (i) a larva deve ser estimulada a se alimentar da planta; (ii) a planta não deve conter substâncias tóxicas para a larva; (iii) a planta deve ser nutricionalmente adequada para o crescimento larval; (iv) o microhábitat da planta deve ser adequado; (v) as fenologias da planta e da larva devem estar bem ajustadas; e (vi) a planta deve ser suficientemente abundante.

Mamãe (sempre) faz o melhor?

Como as larvas de borboletas são relativamente imóveis, não podendo percorrer grandes distâncias, principalmente quando recém-eclodidas, são as fêmeas grávidas que devem colocar seus ovos sobre uma planta-hospedeira adequada - isto é, uma planta que ela mesma não consome, mas que deve servir de alimento e abrigo temporário para a sua prole. A distribuição dos imaturos na vegetação é determinada, portanto, principalmente pelo comportamento de oviposição das fêmeas grávidas. De um modo geral, as evidências indicam que as mães procuram e selecionam ativamente por sítios de oviposição adequados para a sobrevivência e o crescimento dos seus descendentes. Em alguns casos, porém, as evidências indicam que há um certo descompasso entre as plantas escolhidas pela mãe e o desempenho dos imaturos, o que gerou uma série de controvérsias e, mais importante, motivou uma série de estudos e abordagens novas sobre o assunto .

A sequência de comportamentos que leva uma fêmea grávida à oviposição pode ser dividida em três etapas : (i) a procura de um hábitat adequado; (ii) a procura de plantas-hospedeiras potenciais; e, por fim, (iii) a avaliação de hospedeiras individuais. A visão parece desempenhar o papel mais importante nas duas primeiras etapas, tanto na avaliação de características gerais do hábitat, como também para guiar a fêmea em direção a objetos de cores e formas particulares. Fêmeas de algumas espécies formam imagens de procura da planta-hospedeira, concentrando assim sua atenção apenas em uma ou outra espécie mais abundante, encurtando com isso o tempo de procura e avaliação e, portanto, aumentando as chances de descobrir indivíduos mais vulneráveis na população de hospedeiras. A importância da química foliar, durante a etapa final de avaliação, parece ser um fenômeno geral e bem-estabelecido, embora nas duas primeiras etapas sua importância ainda não esteja muito clara.

Após o encontro de uma planta-hospedeira potencial, a decisão final de colocar ou não ovos sobre ela ainda pode ser influenciada por uma série de fatores, tais como a "aparência" da planta, o grau de senescência ou depauperação de suas partes, a vegetação circundante, a presença de coespecíficos, a presença de inimigos naturais ou a presença de parceiros mutualistas. Ademais, fatores internos às próprias fêmeas grávidas, como sua experiência pregressa e a quantidade de oócitos maduros que carregam, também podem afetar o comportamento de oviposição.

Uma combinação particular desses fatores vai determinar o grau de adequabilidade de uma planta-hospedeira para uma fêmea individual. Duas ou mais espécies de plantas quase sempre diferem entre si quanto ao grau de adequabilidade como hospedeiras para os descendentes de uma mesma borboleta e, por isso, podem ser classificadas em uma hierarquia de adequabilidade. Se essas diferenças são consistentes e afetam de modo significativo o crescimento e a sobrevivência dos imaturos, elas então podem ser convertidas em pistas confiáveis, utilizadas pelas fêmeas grávidas no processo de seleção do sítio de oviposição.

As diferenças nas preferências de oviposição entre populações de uma mesma espécie ou até entre borboletas de uma mesma população podem ser grandes e significativas. Essa variabilidade, no entanto, engloba pelo menos dois componentes : (i) diferenças na ordem hierárquica de aceitação das plantas-hospedeiras, que é a ordem em que as plantas são aceitas quando uma fêmea grávida procura por sítios de oviposição; e (ii) diferenças nos limites de aceitação das plantas hospedeiras (= especificidade), que podem ser quantificados pelo intervalo de tempo durante o qual uma planta é aceita, em detrimento de plantas em níveis hierárquicos inferiores. A ordem hierárquica e a especificidade podem ser consideradas como os componentes pré-pouso da preferência. No fim das contas, os componentes pré-pouso, interagindo com o comportamento pós-pouso das fêmeas e mais a distribuição e a abundância relativa das plantas, determinam o uso efetivo das hospedeiras presentes em um hábitat.

A subfamília Ithomiinae

Em todo o mundo, existem cerca de 14 mil espécies conhecidas de borboletas, a maioria das quais vive exclusivamente em hábitats tropicais. Em termos taxonômicos, todas as espécies de borboletas estão reunidas em uma grande superfamília, Papilionoidea, subdividida por sua vez em quatro, cinco ou mais famílias, dependendo do sistema de classificação adotado. Isso acontece porque, embora as borboletas representem um dos grupos de animais invertebrados mais bem estudados, ainda não se alcançou um consenso geral com relação à classificação desses insetos em níveis taxômicos superiores (isto é, famílias, subfamílias e tribos). De acordo com Vane-Wright , por exemplo, os Papilionoidea englobariam quatro famílias (entre parêntesis, número de espécies conhecidas), a saber: Pieridae (1.000+), Papilionidae (600), Nymphalidae (6.000, incluindo Libytheinae) e Lycaenidae (6.000+, incluindo Riodininae).

A rica e diversificada família Nymphalidae engloba, entre outras, a subfamília Ithomiinae , um dos grupos mais intrigantes de insetos tropicais. Essa subfamília é formada por cerca de 45 gêneros e 330 espécies de borboletas restritas ao Neotrópicos, onde se distribuem do sul do México ao norte da Argentina. No estágio larval, essas borboletas se alimentam das folhas de Apocynaceae, Gesneriaceae e, principalmente, Solanaceae. Os adultos bebem néctar floral, mas também exploram outros recursos, frequentemente de acordo com o sexo: fêmeas se alimentam em fezes de aves, uma fonte rica em nitrogênio, enquanto os machos são atraídos por folhas de Boraginaceae em decomposição, uma fonte rica em precursores de feromônios sexuais.

Borboletas Ithomiinae foram os modelos originais empregados em meados do século 19 por Henry W. Bates (1825-1892) e Fritz [Johann Friedrich Theodor] Müller (1821-1897) para exemplificar os fenômenos agora referidos como "mimetismo batesiano" e "mimetismo mülleriano". Mais recentemente, mapas detalhados da distribuição geográfica de alguns taxa dessas borboletas ajudaram a delinear centros de endemismos nos Neotrópicos, influenciando a indicação de sítios propícios para a conservação biológica. Inventários locais de Ithomiinae também têm fornecido a base de dados para trabalhos de valor heurístico, alguns envolvendo o estudo da estrutura de comunidades ecológicas.

A ocorrência simultânea de um grande número de espécies, a facilidade de observação e captura dos adultos e o grau de especialização alimentar das larvas são algumas das razões, como salientou Gilbert , que tornam as borboletas Ithomiinae um grupo ideal de insetos para estudos ecológicos. Vale ainda ressaltar que, para os padrões usuais das borboletas, o tempo de vida dos Ithomiinae é excepcionalmente longo: fêmeas e machos adultos podem alcançar de 4 a 8 meses de vida. Como essas borboletas são relativamente gregárias (passam a noite juntas, por exemplo, em dormitórios comunais), é bem possível que a mãe conviva com filhas, netas, bisnetas etc. Essa seria uma estrutura populacional algo semelhante à que ocorre com as borboletas Heliconius, entre as quais as fêmeas jovens e inexperientes acompanham fêmeas mais velhas (mãe, avó, bisavó etc.) em suas rotinas diárias, aprendendo com elas alguns "segredos" - em geral, rotas que levam às fontes de néctar ou às plantas-hospedeiras, ambos recursos raros e esparsos na floresta tropical. Embora ainda não haja registros ou a sugestão de que algo assim aconteça entre os Ithomiinae, sabe-se que fêmeas grávidas dessas borboletas são capazes de empreender comportamentos bastante sofisticados, como ajustar o número de ovos deixados sobre uma planta-hospedeira, em função do tamanho da planta e, simultaneamente, da carga de ovos eventualmente presente sobre ela.

Em termos mais pragmáticos, essas borboletas têm sido vistas como indicadores da "qualidade" de hábitats florestais; entre outras coisas, porque há uma forte correlação positiva (> 97%) entre a riqueza em espécies dessa subfamília e a riqueza de todos os outros principais grupos de borboletas que vivem nos Neotrópicos. Beccaloni & Gaston observaram, por exemplo, que cerca de 4,5% (variando de 3,4% a quase 6%) de todas as espécies de borboletas encontradas em 13 sítios neotropicais cobertos por florestas fechadas (Floresta Amazônica e Floresta Atlântica, no caso do Brasil) pertenciam a essa subfamília. Sabendo disso, tomei as 18 espécies de Ithomiinae encontradas nos 277 ha da Reserva Biológica do Poço D'Anta (ver adiante) e arredores, no sudeste de Minas Gerais, para estimar que o local deve abrigar um total de aproximadamente 396 espécies de borboletas, variando entre um mínimo de 302 e um máximo de 529 espécies . Números bastante respeitáveis, que por si só já enfatizam a importância do Poço D'Anta como unidade de conservação.

Construindo tabelas de vida

Balanços das evidências disponíveis sugerem que a atuação de inimigos naturais pode ser a principal fonte de mortalidade atuando em populações de insetos folívoros tropicais, embora fatores abióticos (em geral, chuvas) também sejam mencionados. Imaturos e adultos de borboletas servem de alimento e são mortos por um elenco variado de predadores, a maioria dos quais, no entanto, concentra seus ataques sobre um ou outro estágio particular. Ovos e larvas diminutas geralmente são predados por pequenos invertebrados (em geral, formigas, pequenas vespas), enquanto larvas grandes, pupas e adultos tendem a ser atacados por predadores (invertebrados e vertebrados) mais encorpados (em geral, marimbondos, aranhas, aves, lagartos, mamíferos).

No estágio adulto, os Ithomiinae são insetos aposemáticos e impalatáveis, que servem de modelo para anéis miméticos (müllerianos e batesianos) ao longo de toda a sua área de distribuição geográfica. Ao contrário do que ocorre com outras borboletas aposemáticas - em geral, espécies da subfamília Danainae s.s. -, larvas de Ithomiinae, como regra, não sequestram substâncias defensivas presentes nas folhas de sua planta-hospedeira. Com raras exceções, essas borboletas tornam-se impalatáveis apenas no estágio adulto, incorporando compostos químicos presentes no néctar de certas flores que visitam. Nesse caso, curiosamente, adultos recém-eclodidos, que ainda não tiveram chance de se alimentar, podem ser capturados e mortos por predadores que, em outras circunstâncias, os evitariam.

Até certo ponto, portanto, os Ithomiinae adultos usufruem um relativo grau de imunidade frente aos ataques de predadores. Sorte bem diferente está reservada para os imaturos, que costumem servir de alimento para um amplo e variado elenco de inimigos naturais, incluindo predadores (aranhas, besouros, carrapatos, formigas, marimbondos, percevejos e aves) e parasitoides (moscas e vespas).

O impacto e a importância relativa das diversas fontes de mortalidade que agem sobre uma população de insetos podem ser avaliados por meio da análise de tabelas de vida. A análise de tabelas de vida tem fundamentado o estudo da dinâmica de populações de insetos herbívoros , embora os estudos de campo comumente envolvam apenas os imaturos, relativamente sedentários e bem mais fáceis de serem acompanhados. Em muitos casos, porém, a falta de dados para os adultos é minimizada, principalmente quando os estágios imaturos ocupam a maior parte do ciclo de vida do inseto ou quando a taxa de mortalidade dos adultos é reduzida. Em todo caso, tabelas parciais são úteis na investigação da sobrevivência específica por estágio (qX; ver adiante) e da importância relativa das várias fontes de mortalidade que agem sobre a população de interesse.

Tabelas de vida procuram capturar e refletir as mudanças numéricas que ocorrem nos padrões de sobrevivência ao longo do tempo de vida dos integrantes de uma população. Embora a construção de tabelas de vida para populações humanas tenha uma história relativamente longa , sua utilização para populações animais - e de insetos, em particular - é bem mais recente. São particularmente raros os estudos publicados envolvendo a construção de tabelas de vida para populações naturais de insetos que vivem em hábitats tropicais. Essa carência não deixa de ser surpreendente, até porque o tipo de trabalho de campo requerido não apresenta dificuldades excepcionais, exceto, talvez, pela necessidade de se fazer registros detalhados por períodos prolongados de tempo (um ano ou mais). Não faltam, porém, tabelas de vida construídas para "populações" de insetos mantidos em laboratório; é muito comum, nesses casos, a inclusão de colunas de fertilidade na tabela, com o objetivo de avaliar o potencial reprodutivo dos adultos.

Uma tabela de vida pode ser horizontal ou vertical, dependendo do modo como os dados foram obtidos. O modo de obter dados para construir uma tabela de vida horizontal é acompanhar o destino de uma coorte (conjunto de indivíduos nascidos em uma mesma data ou época do ano), desde o nascimento até a morte do último sobrevivente. Isso não sendo possível, como muitas vezes não é, pode-se ainda conduzir censos periódicos da população de interesse, classificando e contando os indivíduos encontrados em diferentes idades ou estágios (tabela de vida vertical). Tabelas de vida para populações de insetos costumam ser organizadas em torno dos estágios do ciclo de vida, ao invés de classes etárias, como é a regra para humanos e outros vertebrados.

Nos insetos com metamorfose completa (holometábolos), o ciclo de vida é dividido em quatro estágios distintos: ovo, larva, pupa e adulto. Entre as borboletas, especificamente, o estágio larval é subdividido em cinco estádios larvais (L1 a L5), intercalados entre si por quatro períodos de muda larval e terminando com um período de muda pupal, quando larvas-L5 entram no estágio de pupa. Esta última transição, ao que parece, ocorre quando as larvas atingem um determinado comprimento do corpo, de tal modo que larvas-L5 abaixo desse tamanho crítico devem passar por um estádio larval extra antes de empupar. Tabelas de vida para insetos holometábolos costumam, portanto, conter quatro classes (ovo, larva, pupa, adulto) ou mais, quando é possível subdividir o estágio larval em estádios ou pelo menos em períodos (em geral, início, meio e fim do estágio larval). Muitas dessas tabelas são parciais e, nesses casos, a última classe incluída (pupa ou adulto) serve apenas para estruturar os números da penúltima classe (ver adiante).

Solanum versus Hypothyris

O gênero Solanum (batata, berinjela, fruta-de-lobo, jiló, joá, jurubeba etc.), com cerca de 1.500-2.000 espécies, é um dos mais numerosos do reino vegetal. Embora seja um gênero de distribuição cosmopolita, mais da metade de suas espécies estão concentradas nos Neotrópicos. O estado de Minas Gerais é particularmente rico em espécies desse gênero e é considerado o centro de distribuição de alguns grupos de espécies. Para a Zona da Mata mineira (sudeste do estado), por exemplo, já foram registradas 51 espécies nativas de Solanum ; desse total, pelo menos 30 espécies ocorrem em Juiz de Fora, 21 das quais foram encontradas na Reserva Biológica do Poço D'Anta (RPA): cinco espécies de ervas ou subarbustos anuais e 16 de arbustos ou árvores perenes.

A RPA abriga um remanescente de Floresta Atlântica, com 277 ha de área legal e altitudes entre 800-1.040 m; ao lado de remanescentes vizinhos, integra o maior fragmento florestal existente no município, com ca. 650-700 ha de área total. O clima da região se caracteriza por um verão quente e chuvoso, com máximos de temperatura em fevereiro e de pluviosidade em janeiro, e um inverno frio e seco, com mínimos de temperatura e pluviosidade em julho; as médias anuais de temperatura e pluviosidade são 18,7ºC e 1.495 mm, respectivamente.

Entre as espécies perenes de Solanum encontradas na RPA, a mais abundante é Solanum cernuum, o "braço-de-preguiça" (alusão à cobertura de pêlos dos ramos), uma árvore baixa (2-6 m de altura), com um tempo de vida superior a 20 anos e relativamente comum nos remanescentes florestais do sudeste mineiro. Na RPA, as folhas do braço-de-preguiça servem de alimento para alguns insetos folívoros, incluindo larvas de duas espécies de Ithomiinae, uma das quais é Hypothyris ninonia. Larvas de borboletas do gênero Hypothyris se alimentam exclusivamente das folhas de plantas do gênero Solanum. Na RPA, o braço-de-preguiça parece ser a principal planta-hospedeira para as larvas de H. ninonia, embora outras espécies também sejam atacadas. Fêmeas grávidas dessa borboleta depositam seus ovos (ca. 1 mm de altura) na face inferior das folhas, geralmente um ou dois ovos por planta de cada vez. Plantas altas (> 1,8 m) e/ou mais expostas à insolação direta são evitadas pelas fêmeas e raramente recebem ovos. As larvas jovens (L1 e L2) permanecem se alimentando nas proximidades do ponto de eclosão, mas as larvas mais velhas (L4 e L5) trocam de folha várias vezes, mesmo sem tê-las devorado inteiramente. Larvas-L5 empupam sob uma das folhas da própria planta onde cresceram.

Com o objetivo de investigar a distribuição e o destino (isto é, as chances de sobrevivência) dos imaturos de Hypothyris ninonia na RPA, conduzi uma pesquisa de campo ao longo de 18 meses, entre janeiro de 1984 e junho de 1985. Durante esse período, realizei vistorias em 96 braços-de-preguiça que cresciam em dois hábitats: um mais sombreado, formado por um conjunto de trilhas no interior e na borda da floresta, e o outro, mais ensolarado, formado por uma clareira em torno de um afloramento rochoso. Em cada vistoria, eram registrados para cada planta: (i) quantidade e localização dos ovos; e (ii) quantidade, localização e tamanho (comprimento) das larvas. Como foi possível reconhecer imaturos individuais, ovos e larvas desaparecidos entre visitas sucessivas foram considerados como mortos e a proporção deles que foi vista pela última vez em determinado estágio/estádio foi tratada como sendo igual à taxa de mortalidade naquele estágio/estádio. Um exemplo: se 40 ovos foram encontrados em uma visita, dos quais apenas 10 foram reencontrados na visita subsequente (como ovos ou como larvas-L1), então a taxa de mortalidade dos ovos para o intervalo em questão foi estimada como sendo igual a (40 - 10) / 40 = 30 / 40 = 0,75 (ou 75 por cento).

Com quantos ovos se faz uma borboleta?

Ovos e larvas de Hypothyris foram encontrados na maioria dos meses, ainda que a densidade dos imaturos tenha oscilado bastante ao longo do tempo. Durante os meses frios e secos do ano, coincidindo com a época de maior depauperação das folhas do braço-de-preguiça, os imaturos simplesmente desapareceram. Nesses meses, ao que tudo indica, as fêmeas interrompem temporariamente o seu comportamento de oviposição, permanecendo ativas mas em diapausa reprodutiva. Os adultos, nessa época do ano, costumam se concentrar em locais úmidos e sombreados no interior da floresta.

Enquanto a distribuição temporal dos imaturos se concentrou em alguns meses do ano, a distribuição espacial também mostrou padrões não-aleatórios em todos os quatro níveis investigados, refletindo, ao que parece, um certo grau de seletividade no comportamento de oviposição das fêmeas, a saber:

(i) Hábitats: a densidade dos imaturos (isto é, tanto o número de imaturos por planta como o número de imaturos por folha) foi sempre maior nas plantas crescendo no hábitat sombreado. Por exemplo, quase 90% das 54 plantas do hábitat sombreado receberam pelo menos um ovo, contra 40% das 42 plantas do hábitat ensolarado.
(ii) Plantas-hospedeiras individuais: plantas de tamanho intermediário (isto é, nem muito baixas, nem muito altas) se destacaram pela regularidade com que receberam ovos. Entre as plantas do hábitat sombreado, a taxa de produção foliar e o número de imaturos contabilizados ao final do estudo foram positivamente relacionados, refletindo, dentro de certos limites de tamanho, a preferência das fêmeas por plantas de crescimento mais vigoroso.
(iii) Folhas individuais: em geral, folhas muito jovens (com menos de 1 mês de idade), ainda em expansão, e folhas velhas (6 meses ou mais) foram evitadas. Entre as plantas mais usadas, encontrei evidências de que a distribuição dos ovos acompanhou coortes de folhas jovens (1-5 meses de idade). Os ovos também exibiram uma distribuição altamente contagiosa entre as folhas de uma mesma planta - isto é, dois ou mais ovos foram encontrados na mesma folha com uma frequência bem superior à que seria esperada se eles simplesmente fossem distribuídos de modo aleatório pelas fêmeas.
(iv) Sítios foliares: a distribuição dos ovos na superfície foliar esteve concentrada nas partes mais centrais da folha, próximas à nervura principal. As bordas e as extremidades da folha foram muito pouco utilizadas (a extremidade basal menos ainda do que a apical).

Ao final dos 18 meses de trabalho de campo, foram contabilizados 878 imaturos de Hypothyris. Excluindo 20 ovos coletados ou danificados durante as vistorias, foram construídas tabelas de vida sazonais (do verão de 1984 ao outono de 1985) para 858 imaturos, dos quais (i) 623 (72,6%) morreram no estágio de ovo; (ii) 233 (27%) morreram em algum estádio larval; e (iii) dois conseguiram empupar (uma pupa deu origem a um adulto, a outra morreu parasitada). Não foram detectadas diferenças expressivas nas tabelas de vida sazonais; assim, por simplificação, apresento aqui apenas um tabela geral para os 858 imaturos.

A tabela 1 apresenta as classes que foram efetivamente investigadas: o estágio de ovo e os cincos estádios larvais. A raridade de pupas impediu que esse estágio fosse incluído nas análises e discussões. Afinal, o que a tabela 1 contém? Ou melhor, o que exatamente os números mostrados nessa tabela significam?

Ao lado da coluna que mostra os estágios (e estádios) que formam o ciclo de vida de Hypothyris ninonia, uma primeira coluna numérica (KX) traz os dados fundamentais da tabela, a saber: o número de imaturos vivos no início de cada classe. É a partir dessa coluna que todas as outras colunas de uma tabela de vida são calculadas. O valor de K1, por exemplo, indica o número de indivíduos presentes no início do estádio de larva-L1; nesse caso, K1 = 235. A coluna seguinte (DX) mostra o número de indivíduos mortos durante cada uma das classes; o valor de D1, por exemplo, indica o número de imaturos mortos no estádio de larva-L1 (D1 = K1 - K2 = 235 - 137 = 98). E assim por diante.

A noção de que o número de sobreviventes diminui à medida que avançamos em uma tabela de vida é mais ou menos óbvia e inevitável; afinal, cedo ou tarde, todos sucumbem. Todavia, a forma e a velocidade dessa diminuição variam tremendamente de uma espécie para outra e até entre duas populações de uma mesma espécie. Nesse sentido, para discutir as chances de sobrevivência dos imaturos de Hypothyris, à medida que eles avançam de uma classe para outra, devemos por fim analisar os resultados mostrados na coluna-qX. Os valores dessa coluna - qX = 100 * (DX / KX) - representam o percentual de indivíduos mortos durante cada uma das classes, em relação ao número de indivíduos vivos no início de cada uma delas. Quer dizer, os valores dessa coluna estimam a força de mortalidade própria de cada classe. Por exemplo, o valor de q4 significa que 60,78% (= 100 * 31 / 51) dos imaturos que iniciaram o estádio de larva-L4 morreram sem terminá-lo. Em outras palavras, na média, de cada 100 larvas que iniciam o quarto estádio, apenas umas 40 devem terminá-lo e passar para o estádio seguinte.

Para que os valores da coluna-qX possam ser usados de modo consistente em análises comparativas, ainda precisamos, no entanto, acrescentar um "termo de ajuste". Isso é necessário porque, no caso de Hypothyris, o tempo de duração não foi o mesmo para todas as classes investigadas (ver coluna Duração); se fosse, não haveria necessidade desse ajuste. Essas diferenças no tempo de duração das classes não invalidam os comentários feitos até aqui; ocorre que, sem uma normalização, é difícil decidir se um valor mais alto de qX representa de fato um aumento real na taxa de mortalidade ou é simplesmente uma consequência colateral do fato de uma classe ser mais demorada do que uma outra. Como um modo de normalização, converti os valores da coluna-qX em percentuais diários de sobrevivência, cujos valores estão finalmente indicados na coluna-PX.

Um exame dessa última coluna revela que as chances de sobrevivência foram mesmo menores para as larvas-L5; quer dizer, não por esse ter sido simplesmente o estádio mais demorado, mas, ao que tudo indica, por causa de um aumento efetivo na taxa de mortalidade diária. Observações posteriores, indicam que marimbondos e aves insetívoras são os principais responsáveis pelo desaparecimento das larvas maiores (L4 e L5). Por sua vez, larvas-L3 exibiram os percentuais de sobrevivência mais altos, não porque a duração desse estádio tenha sido menor que a dos outros, pois não foi, mas sim porque aparentemente houve uma redução na taxa de mortalidade. Desconfio que as larvas-L3 têm chances maiores de sobrevivência simplesmente porque elas têm o tamanho "errado" como presa potencial para muitos dos predadores que atacam os outros estádios larvais. Explico: larvas muito pequenas (L1 e L2) tendem a ser atacadas e mortas por um elenco próprio de inimigos naturais (em geral, formigas e pequenas vespas), bem diferente do elenco (em geral, marimbondos e aves) que ataca as larvas maiores (L4 e L5). Nesse sentido, as larvas-L3 seriam grandes demais para os inimigos naturais que atacam as larvas diminutas e, ao mesmo tempo, pequenas demais para chamar a atenção dos predadores que caçam larvas grandes. Isso tudo, porém, é apenas especulação, por enquanto. Serão necessários estudos adicionais mais detalhados para nos dizer se essa (e outras) hipótese envolvendo a ecologia de borboletas Hypothyris, suas plantas-hospedeiras e seus inimigos naturais, merece (ainda que temporariamente) alguma credibilidade.

Coda

Mais recentemente, tive oportunidade de realizar uma nova série de censos dos imaturos da população de Hypothyris ninonia que vive na RPA. A duração e o período de amostragem (janeiro de 1999 a junho de 2000) foram idênticos aos do primeiro estudo. Os resultados mais recentes ainda não foram publicados, mas algumas conclusões já podem ser comentadas. Uma delas é que a densidade de plantas-hospedeiras diminuiu em trechos da floresta onde o fechamento do dossel aumentou o sombreamento das trilhas. Uma outra, que também tem a ver com a estrutura física do hábitat, diz respeito ao modo como a hetogeneidade luminosa no interior da floresta pode ser traduzida em diferenças expressivas no comportamento dos indivíduos estudados - por exemplo, afetando de modo diverso a demografia foliar da planta-hospedeira e a taxa de crescimento das larvas -, mesmo quando a comparação envolve trechos separados por apenas algumas dezenas de metros.

Outras conclusões têm mais a ver com a borboleta, envolvendo, inclusive, a própria metodologia empregada nos dois estudos. Por exemplo: o número total de imaturos encontrados no segundo estudo mais do que dobrou, em relação ao primeiro: de 878 imaturos, em 1984-1985, para mais de 2 mil, em 1999-2000. Como o número de plantas vistoriadas foi semelhante nos dois casos, isso parece ter sido uma consequência do aumento que houve no esforço de amostragem: de menos de 60 visitas, em 1984-1985, para quase 200, em 1999-2000. Ademais, esse aumento no tamanho das amostras não deixa de refletir as próprias taxas de desaparecimento (= mortalidade) a que os imaturos estão expostos no campo. Em outras palavras, quando a taxa de desaparecimento é alta (refletindo, ao que tudo indica, chances reduzidas de sobrevivência), a "densidade" dos imaturos encontrados tende a aumentar à medida que aumentamos o esforço de amostragem. Nesse caso, quanto mais vezes vamos ao campo, mais temos chance de flagrar indivíduos que não sobreviverão por muito mais tempo - e que por isso mesmo passariam despercebidos se espaçássemos visitas!

Minha lição favorita de toda essa história envolvendo Solanum, Hypothyris e o terceiro nível trófico é bastante simples: fazer e refazer o mesmo trabalho científico pode ser muito mais do que apenas uma empreitada (aparentemente) insana e maçante - pode ser uma jornada e tanto, se estivermos de olhos abertos e preparados para novidades, principalmente depois de tudo o que aprendemos ruminando os erros do passado...